Este nuevo 'Dragon Quest' es el tercero de una trilogía que se ambientan en el mismo mundo. Sin embargo, y a diferencia del segundo, este es una precuela del primero. De hecho ocurre cientos de años antes de los acontecimientos de 'Dragon Quest'.
Nuestro héroe (o heroína) tendrá que derrotar a Baramos, un enemigo que ha derrotado a otros héroes que ya intentaron acabar con él. Para ello, tendrá que reclutar hasta tres compañeros de viaje y emprender un viaje hacia el combate final.
Sin embargo, derrotar a Baramos no termina con el final del juego, sino que abre un portal a un mundo "oscuro". Este mundo es el mundo original de los dos anteriores 'Dragon Quest': Alefgrado. En este mundo se encuentra el verdadero enemigo al que tendrán que hacer frente tanto el héroe como sus amigos, y es aquí donde la verdadera batalla se desarrollará, dando lugar a la leyenda del héroe de Loto.